Una volta sedutosi in panchina Zoff ha proposto un calcio affine alla cosiddetta zona mista, ovvero una miscela tra lo storico gioco all'italiana e le innovazioni zoniste introdotte a cavallo degli anni 1970 e 1980. In questo senso è stabilmente ricorso a difese basate su un tradizionale libero, al quale tuttavia chiedeva anche di impostare l'azione nonché comandare la retroguardia, variando all'occorrenza sul gioco a zona. In linea generale è stato un allenatore che rifuggiva da schemi e moduli predefiniti, poiché convinto che la tattica passasse in secondo piano davanti al rapporto umano tra un tecnico e i suoi calciatori.
Alla fine della carriera agonistica, Zoff rimase inizialmente alla Juventus, dove nella stagione 1983-1984 ricoprì il ruolo di preparatore dei portieri, allenando la sua ex riserva Luciano Bodini e il neoacquisto Stefano Tacconi, suo erede designato. Successivamente entrò nei ranghi tecnici della FIGC come selezionatore dell'Italia olimpica, che riuscì a qualificare nel 1988 ai Giochi della XXIV Olimpiade di Seul; qui gli azzurri, poi guidati in Corea del Sud da Francesco Rocca, chiusero il torneo olimpico al quarto posto.
Zoff lasciò il ruolo di selezionatore della nazionale olimpica nell'estate 1988, quando venne richiamato dalla Juventus, ingaggiato stavolta come tecnico della prima squadra. Guidò i bianconeri per le successive due stagioni, entrambe terminate al quarto posto del campionato: mentre la prima annata si rivelò globalmente anonima, nella successiva Zoff riportò la squadra torinese ai vertici dopo alcuni anni altalenanti, centrando il double continentale Coppa Italia-Coppa UEFA, vinte rispettivamente contro il Milan di Sacchi e — nella prima finale europea tutta italiana — contro la Fiorentina. Il riassetto societario in atto ai vertici del club alla fine della stagione 1989-1990, già annunciato da alcuni mesi, portò tuttavia alla mancata conferma di Zoff in panchina nonostante le due coppe sollevate.
In vista della stagione 1990-1991 il tecnico friulano assunse quindi la guida della Lazio dell'allora presidente Gianmarco Calleri, con la quale ottenne nei primi due campionati dei piazzamenti di metà classifica, per poi riportare al suo terzo anno biancoceleste la squadra romana nelle coppe europee dopo quasi quindici anni grazie al quinto posto ottenuto nella stagione 1992-1993. Ricoprì anche la carica di presidente durante la gestione proprietaria del finanziere Sergio Cragnotti e, nel 1997, ricoprì la doppia veste di presidente e allenatore dopo l'esonero del tecnico boemo Zdeněk Zeman; i romani fino a quel momento occupavano la dodicesima piazza in classifica per poi concludere il campionato al quarto posto.Dopo essere tornato alla Lazio come dirigente e aver assunto la carica presidenziale per quattro anni, dal 1994 al 1998, nel gennaio 2001, reduce dall'avventura come CT della nazionale e tornato nella società biancoceleste nel ruolo di vicepresidente, venne richiamato in panchina per subentrare al dimissionario Sven-Göran Eriksson; dopo una lunga serie di risultati utili consecutivi, a fine stagione ottenne un terzo posto, ma nella stagione seguente fu esonerato dopo poche settimane, causa un avvio sottotono, culminato nella sconfitta casalinga in Champions League contro i francesi del Nantes (1-3).Con 202 panchine, per i successivi diciannove anni è rimasto l'allenatore con il maggior numero di presenze in competizioni ufficiali alla guida della squadra biancoceleste; tale record è stato superato nel 2020 da Simone Inzaghi
A seguito dell'eliminazione dell'Italia ai quarti di finale del campionato del mondo 1998, nel luglio seguente Zoff fu chiamato a sostituire l'esonerato Cesare Maldini come commissario tecnico degli azzurri, con l'obiettivo di portare la nazionale al campionato d'Europa 2000. Pur con qualche passo falso nelle giornate conclusive, ottenne la qualificazione alla fase finale del torneo, promuovendo nel frattempo in pianta stabile in maglia azzurra elementi come Francesco Totti e Gianluca Zambrotta.Nell'estate 2000, sotto la guida di Zoff, all'Europeo di Belgio e Paesi Bassi gli azzurri raggiunsero l'ultimo atto del torneo, dopo peraltro avere eliminato in semifinale gli Oranje padroni di casa ai tiri di rigore, in una stoica e sofferta partita rimasta da allora nell'immaginario del calcio italiano. Tuttavia nella finale contro la Francia, dopo essere stati in vantaggio fino al 90', gli italiani furono raggiunti sul pari dai Bleus nei minuti di recupero, e poi battuti nei tempi supplementari al golden goal. Nei giorni seguenti la partita, Zoff fu apertamente criticato da Silvio Berlusconi, all'epoca leader di Forza Italia e presidente del Milan,il quale accusò pubblicamente il commissario tecnico per le sue scelte tattiche: in segno di protesta, Zoff reagì rassegnando le proprie dimissioni, «per dignità». Cinque anni dopo, come sua ultima appendice della carriera di allenatore, nel campionato 2004-2005 ritornò in panchina con la neopromossa Fiorentina, subentrando in gennaio al posto dell'esonerato Sergio Buso; Zoff condusse la squadra viola alla salvezza, riuscendo ad avere la meglio nella volata finale di Bologna e Brescia. Al termine della stagione si ritirò definitivamente dal mondo del calcio.